Nejprve se Miles Teller objevil v několika krátkých filmech. Debut přišel v roce 2010 s filmem Králičí nora. Na střední škole hrál v muzikálu Footloose a o pár let později se předvedl v remaku filmu Footloose: Tanec zakázán.
V roce 2013 Miles Teller dostal roli ve filmu Našrot, který režírovali Jon Lucas a Scott Moore.
Po filmu Kouzlo přítomného okamžiku, za nějž Milles Teller získal cenu poroty na Filmovém festivalu Sundance v roce 2013, se úspěšné kritiky jen hrnuly. Ztvárnil mj. talentovaného mladého bubeníka ve filmu Whiplash (2014). V témže roce byl nominován na MTV Movie Award za nejlepší polibek, a to s Shailene Woodley ve filmu The Spectacular Now (2013).
Do filmového vesmíru Marvelu si Milese Tellera vybrali jako Reeda Richardse alias pana Fantastica v superhrdinském filmu Fantastická čtyřka (2015).
Zahrál si v boxerském dramatu Bleed for This (2016), kde zpodobnil mistra světa v boxu Vinnyho Pazienzu. Svůj hudební talent Miles Teller předvedl v životopisném dramatu Get a Job (2016), kde hrál jazzového pianistu.
V roce 2017 Miles Teller ztvárnil válečného veterána bojujícího s posttraumatickou stresovou poruchou v dramatickém filmu Děkuji za vaši službu.
V roce 2022 se předvedl v akčním dramatu Top Gun: Maverick po boku Toma Cruise, v dubnu téhož roku měl premiéru seriál Nabídka (The Offer), kde Miles Teller dostal roli Alberta S. Ruddyho. Jednu z klíčových postav přijal ve snímku The Gorge (2024).
V roce 2019 se manželkou Milese Tellera stala herečka Keleigh Sperry.