Na filmovém plátně Dermot Crowley debutoval v roce 1982 v thrilleru Giro City. Od té doby se objevil v řadě filmů. Jmenujme např. fantasy Star Wars: Epizoda VI - Návrat Jediho, tragikomedii Ztratili jsme Stalina, sportovní snímek Legenda o slavném návratu, komedii Otec Ted či thriller Irský zázrak.
Jednu z vedlejších postav, lorda Halifaxe, si Dermot Crowley zahrál ve dvanácti Českými lvy oceněném česko-slovenském životopisném dramatu režiséra a scenáristy Julia Ševčíka Masaryk.
Epizodní role Dermot Crowley ztvárnil v mnoha seriálech. Velká herecká příležitost přišla s velmi úspěšným seriálem Luther, kde dostal jednu z klíčových postav, detektiva Martina Schenka. Na seriál volně navázal film Luther: Pád z nebes (Luther: The Fallen Sun) z produkce společnosti Netflix.
Kromě herectví Dermot Crowley také namlouvá audioknihy, účinkuje v rozhlasových inscenacích a vyučoval na několika institucích, včetně Královské akademie dramatických umění a londýnské Central School of Speech and Drama.
Za přínos v oblasti umění a zábavního průmyslu byl Dermotu Crowleymu udělen čestný doktorát na univerzitě v rodném Corku.
V roce 1982 se Dermot Crowley oženil. Jeho manželka Suzanne Crowley je castingová režisérka.