Proslavil se díky roli Phillipa „Lipa“ Gallaghera v komediálně-dramatickém seriálu Hříšníci (Shameless) stanice Showtime. Jeremy Allen White účinkoval také v thrillerovém seriálu Homecoming. A objevil se mj. v krimi Zákon a pořádek: Útvar pro zvláštní oběti.
Na filmovém plátně Jeremy Allen White debutoval v dramatu Tempo života (Speed of Life, The) z roku 2007. Výraznější role se dočkal hned rok nato v psychologickém snímku Po škole (Afterschool).
Posléze přišly další. Jeremy Allen White jednu z klíčových postav ztvárnil v dramatu The Time Being, v tragikomedii After Everything (2018) nebo v hororu The Rental (2020).
Velký úspěch Jeremy Allen White slavil díky komediálně-dramatickému televiznímu seriálu Medvěd (The Bear), jehož první série měla na Hulu premiéru 23. června 2022.
Za ústřední postavu Jeremy Allen White v roce 2023 obdržel Zlatý glóbus a Critics Choice Awards. Dostal v něm roli Carmena „Carmyho“ Berzattona, oceňovaného newyorského šéfkuchaře, který se vrátí do rodného Chicaga, aby vedl upadající restauraci svého zesnulého bratra Michaela.
Kromě herectví se Jeremy Allen White věnuje režii. Natočil několik epizod seriálu Shameless. Jeho vášní je fotografování. Své snímky často sdílí na sociálních sítích.
V letech 2019 až 2023 byla manželkou Jeremyho Allena Whiteho herečka Addison Timlin. Mají spolu dvě děti.